La ecología invernal de los insectos explica sus estrategias de supervivencia durante el invierno, que en muchos aspectos son más parecidas a las de las plantas que a las de muchos otros animales, como mamíferos y aves. A diferencia de esos animales, que pueden generar su propio calor internamente (endotérmicos), los insectos deben depender de fuentes externas para obtenerlo (ectotermos). Así pues, los insectos que persisten en invierno deben tolerar la congelación o recurrir a otros mecanismos para evitarla. La pérdida de funciones enzimáticas y la eventual congelación debida a las bajas temperaturas amenazan diariamente la supervivencia de estos organismos durante el invierno. No es sorprendente que los insectos hayan desarrollado una serie de estrategias para hacer frente a los rigores de las temperaturas invernales en lugares donde, de otro modo, no sobrevivirían.
Los insectos han desarrollado dos amplias estrategias para sobrevivir al invierno como solución a su incapacidad para generar calor de forma metabólica. La migración consiste en evitar por completo las temperaturas que suponen una amenaza. Una alternativa a la migración es soportar las bajas temperaturas presentes en su hábitat normal. La tolerancia al frío de los insectos suele dividirse en dos estrategias: la evitación de la congelación y la tolerancia a la congelación.
Migración La migración de los insectos difiere de la de las aves. La migración de las aves es un movimiento bidireccional, de ida y vuelta, de cada individuo, mientras que no suele ser así en el caso de los insectos. Como consecuencia de la (normalmente) corta vida de los insectos, los insectos adultos que han completado una etapa del viaje pueden ser sustituidos por un miembro de la siguiente generación en el viaje de vuelta. Por ello, los biólogos especializados en invertebrados redefinen la migración de este grupo de organismos en tres partes:
Un movimiento persistente, en línea recta, alejándose de la zona natal Comportamientos distintivos antes y después del desplazamiento Redistribución de la energía corporal asociada al movimiento.
Esta definición permite considerar la migración como desplazamientos masivos de los insectos. Quizá la migración de los insectos más conocida sea la de la mariposa monarca. En Norteamérica, la monarca migra anualmente desde el norte de Canadá hacia el sur, hasta México y el sur de California, entre agosto y octubre. La población al este de las Montañas Rocosas pasa el invierno en Michoacán (México) y la población occidental en varios lugares de la costa central de California, especialmente en el Pacific Grove y Santa Cruz. El viaje de ida y vuelta suele durar unos 3.600 km. El vuelo de ida más largo registrado para las monarcas es de 3.009 km desde Ontario (Canadá) a San Luis Potosí (México). Utilizan la dirección de la luz solar y las señales magnéticas para orientarse durante la migración.
La monarca necesita mucha energía para realizar un vuelo tan largo, la cual obtiene de sus reservas de grasa. Cuando llegan a sus lugares de hibernación, inician un periodo de disminución del metabolismo. El néctar de las flores que obtienen en el lugar de hibernación les proporciona energía para la migración hacia el norte. Para limitar su consumo de energía, las monarcas se congregan en grandes grupos con el fin de mantener una temperatura adecuada. Esta estrategia, similar a la de los pequeños mamíferos, aprovecha el calor corporal de todos los organismos y reduce la pérdida de calor.
Otro insecto migrador invernal común, que se encuentra en gran parte de Norteamérica, Sudamérica y el Caribe, es el moscardón verde. Las rutas migratorias de esta especie de libélula están mucho menos estudiadas que las de las monarcas. Los moscardones verdes abandonan sus áreas de reproducción en el norte en septiembre y migran hacia el sur. Los estudios han observado una afluencia estacional de esta especie al sur de Florida, lo que indica un comportamiento migratorio. Se ha hecho poco seguimiento del moscardón verde, y no se conocen bien las razones de la migración, ya que hay poblaciones tanto residentes como migrantes. La causa común de la migración hacia el sur de esta especie es el comienzo del invierno.
Tolerancia al frío Los insectos que no emigran de regiones frías deben idear estrategias para tolerar o evitar la congelación letal de los fluidos corporales intracelulares y extracelulares. Los insectos que sobreviven a temperaturas bajo cero se clasifican generalmente como evitadores o tolerantes de la congelación. La estrategia general adoptada por los insectos difiere entre el hemisferio norte y el hemisferio sur. En las regiones templadas del hemisferio norte, donde se esperan temperaturas frías de forma estacional y generalmente durante largos periodos de tiempo, la estrategia principal es la evitación de la congelación. En las regiones templadas del hemisferio sur, donde las temperaturas frías estacionales no son tan extremas ni duraderas, la tolerancia a las heladas es más común. Sin embargo, en el Ártico, donde la congelación se produce estacionalmente y durante largos periodos de tiempo (más de 9 meses), también predomina la tolerancia a la congelación.
Peligros de la congelación La formación de hielo intracelular suele causar la muerte celular, incluso en especies tolerantes a la congelación, debido a las tensiones físicas ejercidas al expandirse los cristales de hielo. La formación de hielo en los espacios extracelulares aumenta la concentración de solutos en el fluido extracelular, lo que provoca el flujo osmótico de agua desde los espacios intracelulares a los extracelulares. Los cambios en la concentración de solutos y la deshidratación pueden causar cambios en la actividad enzimática y provocar la desnaturalización de las proteínas. Si la temperatura sigue bajando, el agua que se extrajo de las células también se congelará, lo que provocará una mayor contracción celular. Una contracción celular excesiva es peligrosa porque, a medida que se forma hielo fuera de la célula, las posibles formas que pueden adoptar las células son cada vez más limitadas, lo que provoca deformaciones perjudiciales. Por último, la expansión del hielo dentro de los vasos y otros espacios puede causar daños físicos a estructuras y tejidos.
Evitar la congelación Los insectos que evitan la congelación no pueden tolerar la formación interna de hielo, por lo que evitan la congelación reduciendo la temperatura a la que se congelan sus fluidos corporales. Esto se consigue mediante el superenfriamiento, proceso por el que un líquido se enfría por debajo de su punto de congelación sin cambiar de fase y convertirse en sólido. Para que el agua se congele, debe existir un núcleo sobre el que pueda empezar a crecer un cristal de hielo. A bajas temperaturas, los núcleos pueden surgir espontáneamente de agrupaciones de moléculas de agua de movimiento lento. Por otra parte, las sustancias que facilitan la agregación de moléculas de agua pueden aumentar la probabilidad de que alcancen el tamaño crítico necesario para la formación del hielo. Si no se introduce ninguna fuente de nucleación, el agua puede enfriarse hasta -48 °C sin congelarse. Por tanto, cuando un insecto mantiene sus fluidos corporales en un estado de superenfriamiento, existe el riesgo de que se produzca la nucleación espontánea del hielo. La temperatura a la que un insecto se congela espontáneamente se denomina punto de superenfriamiento (PCS). En el caso de los insectos que evitan la congelación, se considera que el PCS equivale a la temperatura letal inferior (TLBI) del organismo.
El proceso de congelación suele iniciarse extracelularmente en el intestino, los tejidos o la hemolinfa. Para sobreenfriarse a temperaturas más bajas, los insectos que evitan la congelación eliminan o inactivan los agentes nucleantes de hielo (INA), como partículas de alimentos, partículas de polvo y bacterias, que se encuentran en el intestino o en los compartimentos intracelulares de estos organismos. La eliminación del material nucleador de hielo del intestino puede lograrse dejando de alimentarse, limpiando el intestino y eliminando los nucleadores de hielo lipoproteicos (LPIN) de la hemolinfa.
La congelación también puede iniciarse por el contacto externo con el hielo (congelación inoculativa). Por lo tanto, algunos insectos evitan la congelación seleccionando un lugar de hibernación seco en el que no pueda producirse la nucleación de hielo de una fuente externa. Los insectos también pueden tener una barrera física, como una cutícula recubierta de cera, que proporciona protección contra el hielo externo a través de la misma. La etapa de desarrollo en la que un insecto pasa el invierno varía según la especie, pero puede ocurrir en cualquier punto del ciclo de vida (es decir, huevo, pupa, larva y adulto). Algunas especies de Collembola toleran el frío extremo desprendiéndose del intestino medio durante la muda. miniaturadeimagen| Larva del ciervo volante menor que pasa el invierno Además de los preparativos físicos para el invierno, muchos insectos también alteran su bioquímica y metabolismo. Por ejemplo, algunos insectos sintetizan crioprotectores como polioles y azúcares, que reducen la CPS de todo el cuerpo. Aunque también se pueden encontrar polioles como el sorbitol, el manitol y el etilenglicol, el glicerol es con diferencia el crioprotector más común y puede equivaler al ~20% de la masa corporal total. El glicerol se distribuye uniformemente por la cabeza, el tórax y el abdomen de los insectos, y se encuentra en igual concentración en los compartimentos intracelular y extracelular. Se cree que el efecto reductor del glicerol sobre el punto de superenfriamiento se debe a la elevada viscosidad de las soluciones de glicerol a bajas temperaturas. Esto inhibiría la actividad del INA y los PEC descenderían muy por debajo de la temperatura ambiental. A temperaturas más frías (por debajo de 0 °C), se cohíbe la producción de glucógeno y se potencia la descomposición del glucógeno en glicerol, lo que hace que los niveles de glicerol en los insectos que evitan la congelación alcancen niveles cinco veces superiores a los de los insectos tolerantes a la congelación, que no necesitan hacer frente a periodos prolongados de temperaturas frías.
Aunque no todos los insectos que evitan la congelación producen polioles, todos los que hibernan producen factores de histéresis térmica (THF). Por ejemplo, la hemolinfa del escarabajo de la harina Tenebrio molitor contiene una familia de proteínas de este tipo. Un mecanismo de sincronización fotoperiódica estacional es responsable del aumento de los niveles de proteínas anticongelantes, alcanzando las concentraciones máximas en invierno. En el escarabajo pirocoide Dendroides canadensis, un fotoperiodo corto de 8 horas de luz y 16 de oscuridad da lugar a los niveles más altos de THF,Horwath KL and Duman JG (1982) Involvement of the Circadian System in Photoperiodic Regulation of Insect Antifreeze Proteins. The Journal of Experimental Zoology 219:267–270 lo que se corresponde con el acortamiento de las horas de luz asociadas al invierno. Se cree que estas proteínas anticongelantes estabilizan las PCS al unirse directamente a las estructuras superficiales de los propios cristales de hielo, disminuyendo el tamaño y el crecimiento de los cristales. Por tanto, en lugar de actuar para cambiar la bioquímica de los fluidos corporales como ocurre con los crioprotectores, las THF actúan directamente con los cristales de hielo al adsorberse a los cristales en desarrollo para cohibir su crecimiento y reducir la posibilidad de que se produzca una congelación letal.
Tolerancia a la congelación